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Un frère et une sœur, Tyltyl et Mytyl, pauvres enfants d'un bûcheron, s'éveillent au seuil d'un grand voyage...Bérylune, petite fée bossue, les envoie quérir l'Oiseau Bleu, qui seul peut guérir sa petite fille malade (elle voudrait être heureuse). À travers cette quête, aidés par la Lumière, le Chien et la Chatte, qu'un diamant magique a pourvus de la parole, Tyltyl et Mytyl arpentent d'autres mondes, apparemment magiques, mais aussi étrangement familiers. Dans ces mondes, leurs grands-parents décédés, les animaux, les choses, les « bonheurs », les « enfants-pas-encore-nés » et les « pensées que-l'on-côtoie-chaque-jour » s'animent, prennent corps et se révèlent à qui veut les entendre... A chaque fois que Tytyl et Mytyl parviennent à attraper l'oiseau,
Celui-ci change de couleur, s'envole ou meurt. La Nuit et la Chatte, conscientes du danger de laisser l'Oiseau Bleu aux mains des hommes, font tout pour s'opposer à la quête de Mytyl et Tytyl."